 |
Figure 12 : schéma de cadre de couvain, portant la cage grillagée utilisée pour mesurer l'attractivité du couvain |
Abeilles européennes et abeilles africanisées au Mexique : la tolérance à Varroa jacobsoni
| Partie 3 : Explication de la tolérance |
Par Rémy Vandame & Marc
Colin (e-mail : remy.vandame@univ-lyon1.fr
)
INRA - Station de Zoologie & Apidologie - 84914 Avignon cedex 9
Alors que l'utilisation de molécules de synthèse montre ses limites dans la lutte contre l'acarien Varroa jacobsoni, les recherches fondamentales sur la biologie de cet acarien suivent leur cours. Leur objectif est de déterminer et exploiter les points sensibles du développement de Varroa. Seules de telles recherches permettront d'aboutir à la découverte d'une technique de lutte contre Varroa, tout à la fois efficace, durable, et respectueuse des abeilles et de leurs produits.
Dans ce cadre de recherches fondamentales, nous avons entrepris un travail en collaboration avec le Colegio de Postgraduados, au Mexique. Lors de deux années de travaux dans ce pays nous avons pu tirer parti d'une situation particulière, qu'est la coexistence d'abeilles européennes, sensibles à Varroa, et d'abeilles africanisées, tolérantes. L'objectif de notre travail était donc une comparaison de la dynamique des populations de Varroa au sein de colonies d'abeilles européennes et de colonies d'abeilles africanisées.
Nous rapportons les résultats de nos travaux, à travers un article en trois parties. Dans la première partie, nous présentions des données récemment acquises sur la biologie de Varroa. Dans la seconde partie, nous présentions le début de notre travail au Mexique, en montrant à quel moment et à quelle intensité se manifestait la tolérance des abeilles. Les conclusions principales étaient alors : 1) la tolérance des abeilles africanisées du Mexique à Varroa, puisque nous décrivions pour la première fois une diminution de la population de Varroa d'une colonie ; 2) un taux normal de fertilité des fondatrices, contrairement à tous les autres cas de tolérance connus.
Dans la troisième partie, qui représente la clef de voûte de notre travail, nous analysons les facteurs susceptibles d'expliquer la tolérance des abeilles africanisées à Varroa (fertilité des fondatrices, durée d'operculation, attractivité du couvain, épouillage, nettoyage du couvain infesté).
1. L'attractivité du couvain :
Comme nous l'avons vu précédemment, l'entrée de la fondatrice Varroa dans une cellule de couvain adéquate au bon moment constitue un préalable crucial à sa reproduction (voir partie 1, § 2). Il semble en fait exister un équilibre entre l'attractivité des abeilles adultes, à fin de dissémination et l'attractivité du couvain, à fin de reproduction. Un changement de cet équilibre peut entraîner une attractivité supérieure du couvain, donc l'entrée de la fondatrice dans la cellule. Au contraire, un couvain peu attractif pourrait limiter les possibilités de reproduction de Varroa, et alors expliquer la tolérance de certaines colonies d'abeilles.
Dans notre cas, nous choisissons de travailler directement dans les colonies plutôt qu'en conditions contrôlées de laboratoire, afin de tester l'attractivité du couvain dans des conditions d'expérimentation les plus proches possible des conditions naturelles. Le concept de base est d'enfermer durant 24 heures quelques abeilles portant des Varroa phorétiques, sur une zone de couvain contenant une majorité de larves âgées ; les abeilles operculent alors la majorité du couvain, permettant ainsi de déterminer quelle proportion des acariens entrent dans le couvain durant ce temps. Concept simple, mais le problème principal est la création d'une cage où des abeilles restent en contact avec les abeilles de la ruche, sans que ni les premières ne sortent, ni les secondes n'entrent, reste de (fig. 1). Cette cage doit être absolument imperméable au passage des Varroa, alors que leur petite taille (1.1 x 1.5 mm) leur permet de passer dans le moindre interstice.
|
Figure 12 : schéma de cadre de couvain, portant la cage grillagée utilisée pour mesurer l'attractivité du couvain |
Les dimensions intérieures de la cage sont fixées à 4 x 4 cm, recouvrant environ 150 cellules de couvain ; la hauteur est de 1 cm, ce qui permet aux abeilles de l'intérieur de se mouvoir sans contraintes, et aux abeilles de l'extérieur de se déplacer sur la cage, et ainsi d'être en contact avec les abeilles de l'intérieur. Les parois de la cage doivent faire au moins 3 cm de large, afin de recouvrir plusieurs cellules, seul moyen d'empêcher la sortie des Varroa, mais également d'empêcher que les abeilles n'aient le temps de creuser un passage sous les parois durant les 24 heures de l'expérience. Quant au matériau utilisé pour les parois : le bois ne convient pas car sa rigidité ne permet pas de plaquer aux cellules recouvertes ; le polystyrène, déchiqueté très rapidement par les abeilles, ne convient pas non plus ; c'est finalement une mousse tendre qui convient le mieux, puisqu'elle plaque hermétiquement aux cellules, tout en n'étant pas déchiquetée par les abeilles. Sur cette mousse, un grillage de matière plastique et de 10 x 10 cm est fixé ; la maille de ce grillage est d'environ 0.5 mm, prévenant ainsi le passage des Varroa. Le tout, enfin, est maintenu fermement en place sur le cadre par deux liens élastiques.
Pour la réalisation du test, six ruches de force et de taux d'infestation équivalents sont choisies (3 européennes et 3 africanisées) ; 4 abeilles sont prélevées dans chacune de ces six ruches. D'autre part, une ruche hybride fortement infestée par Varroa est choisie ; dix abeilles portant chacune un Varroa phorétique y sont prélevées. Les 34 abeilles et 10 Varroa ainsi collectés sont conservés ensemble durant une heure au laboratoire. Par ailleurs, un cadre de couvain contenant du couvain prêt à être operculé est prélevé dans chacune des six ruches. Les 34 abeilles et 10 Varroa sont enfermés par la cage sur une zone contenant au moins 100 larves âgées et quelques cellules remplies de miel. Le cadre est alors replacé dans sa ruche d'origine pour 24 heures. L'opération est répétée pour les six ruches.
Après 24 heures, les cadres sont débarrassés des abeilles autres que celles contenues à l'intérieur des cages, puis ramenés au laboratoire. Les abeilles sont anesthésiées au CO2, puis les cages sont ouvertes, afin de compter le nombre de Varroa restés sur les abeilles. L'examen des cellules de couvain operculées (entre 50 et 80% du couvain) permet de vérifier que les Varroa non retrouvés sur les abeilles sont présents dans le couvain.
L'examen des résultats montre qu'environ deux tiers des Varroa sont entrés dans le couvain d'européennes, alors qu'un tiers est demeuré phorétique (voir figure 2). A l'inverse, seulement un tiers des Varroa est entré dans le couvain d'abeilles africanisées, alors que deux tiers sont demeurés phorétiques. Nous pouvons conclure de cette expérience que le couvain d'européennes est deux fois plus attractif pour Varroa que le couvain d'africanisées.
Figure 13 : proportion de Varroa entrant dans le couvain ou demeurant phorétiques durant le test d'attractivité
Plusieurs raisons pourraient expliquer une telle différence d'attractivité. Les abeilles et les Varroa disposés à l'intérieur de chaque cage proviennent tous des mêmes ruches, et donc ne peuvent être source de la différence. Par contre, les abeilles environnant les cages, les cires et les larves operculées à l'intérieur des cages sont propres à chaque ruche, notamment à chaque sous-espèce. L'un de ces trois éléments (abeilles, cires et larves), ou leur combinaison, agit sans doute pour moduler l'infestation. Des expériences recourant à des échanges entre ruches, comme la greffe de larves ou le transfert de couvain, de colonies européennes vers des colonies africanisées (etc.) apporteraient de précieuses informations. Au niveau des larves, des études comparatives des signaux chimiques apporteraient des éléments fondamentaux pour la suite de notre étude et la compréhension de la biologie de Varroa, voire un outil de lutte contre Varroa.
2. La durée d'operculation :
Une courte durée d'operculation a souvent été pressentie comme un important facteur de tolérance. Pourtant, le nombre moyen de filles adultes et fertiles par fondatrice étant déjà restreint (en moyenne de 1.2), une étude récente de la chronologie du développement de Varroa a montré que seule une durée d'operculation réduite à moins de 10 jours permettrait de diminuer sensiblement cette moyenne (voir partie 1, fig. 2). La durée d'operculation moyenne étant couramment de 12 jours, une telle réduction paraît fort peu vraisemblable. Dans le cadre de notre étude, il était pourtant indispensable de mesurer ce paramètre.
Le protocole expérimental consiste à sélectionner, dans six ruches différentes (3 européennes et 3 africanisées), une zone de couvain âgé de 40 cm2. Cette zone est marquée d'un repère coloré aux quatre angles, puis photographiée toutes les 8 heures (à 1h, 9h et 17 h) durant 3 jours. Dix jours après l'operculation de la première cellule, les zones de couvain sont à nouveau photographiées, toutes les 8 heures durant 3 jours, afin de déterminer l'heure d'émergence des abeilles. L'ouverture des ruches au milieu de la nuit perturbant sans doute les colonies, la photographie des cadres était réalisée dans le rucher même, ce qui n'était réalisable qu'à l'aide d'une lampe électrique et d'un film de haute sensibilité (ASA 1000).
L'examen des photographies a posteriori permet de déterminer, pour chaque cellule de couvain observée, l'heure approximative d'operculation de la cellule et l'heure approximative d'émergence de l'abeille ; la durée pendant laquelle la cellule a été operculée est alors déduite, avec une précision de quatre heures. Les courbes de fréquence cumulée comme les histogrammes en fréquences font apparaître une distribution très similaire des durées d'operculation dans les colonies européennes et africanisées (fig. 3). De fait, la moyenne des durées d'operculation, est de 278.9 heures (soit 11.62 jours) dans les colonies européennes, contre 278.4 heures (soit 11.60 jours) dans les colonies africanisées. L'égalité de la durée d'operculation nous montre que ce facteur ne peut en aucun cas être responsable de la tolérance des abeilles africanisées à Varroa, ni même partiellement. Ce résultat reste en harmonie avec l'égalité de composition de la descendance des fondatrices Varroa des deux types de colonie, constatée antérieurement.
Nous n'avons pu mesurer la température d'incubation du couvain, faute de matériel adéquat. Il est néanmoins connu que la corrélation est très forte entre la température du couvain et la durée d'operculation, ce qui signifie que la température d'incubation est équivalente dans les différentes ruches. Il est donc clair que la durée d'operculation du couvain, pas plus que sa température, n'ont d'importance pour expliquer la tolérance des africanisées au Mexique.
Figure 14 : courbes cumulées (à gauche) et histogramme (à droite) des fréquences des durées d'operculation (en heures) de 451 cellules d'abeilles européennes et 484 cellules d'abeilles africanisées
3. L'épouillage des abeilles :
Durant quelques années, le comportement de nettoyage des abeilles adultes d'Apis cerana a été soupçonné d'être le facteur déterminant de la tolérance d'Apis cerana à Varroa. Il a pourtant été récemment montré que ce comportement résultait principalement en un changement d'abeille par Varroa, et non comme il avait été suggéré initialement en une élimination des acariens par les abeilles. Dans notre cas, la situation de coexistence d'abeilles tolérantes et sensibles permet de quantifier l'importance de ce comportement.
a. Comportement des abeilles :
Les observations sont faites à l'aide de deux ruches vitrées monocadres, de volume intérieur 50 x 35 x 5 cm. Dans chaque ruche est introduit un cadre pourvu de couvain de tous âges (œufs, larves, nymphes, abeilles naissantes), d'environ 2 500 abeilles et une reine. L'un provient d'une ruche européenne, l'autre d'une ruche africanisée. Ces deux ruches sont placées à l'intérieur du laboratoire, un tube transparent permettant aux abeilles de sortir librement pour butiner ; le côté du tube extérieur au laboratoire est entouré d'un papier de couleur, permettant aux abeilles de repérer facilement l'entrée. Une couverture maintient les ruches à l'obscurité, et n'est retirée que durant le temps des observations, sans perturbation notable.
Par ailleurs, un cadre de couvain fortement infesté est prélevé dans une tierce ruche, puis placé à l'étuve (32°C ; 70% HR), afin qu'émergent des abeilles porteuses de femelles adultes Varroa. Ces Varroa sont prélevés, marqués d'un point de peinture à reine, puis replacés sur les abeilles pour une durée d'au moins 24 heures, ce qui leur permet de perdre l'odeur de la peinture, susceptible de les rendre remarquables par les abeilles. Une femelle Varroa est prélevée à l'aide d'un pinceau fin humidifié, puis déposée par une petite ouverture sur une abeille de l'une des ruches vitrées. Le comportement des abeilles est observé durant les 8 minutes suivant le dépôt, temps divisé en six périodes : 30"-1' ; 1'-2' ; 2'-4' ; 4'-6' ; 6'-8'.
La manipulation est répétée dix fois consécutives, en un temps total approchant 1h40. Deux heures plus tard, les abeilles et le fond des ruches sont soigneusement observés, afin de compter les acariens. L'expérience est ainsi répétée cinq fois, englobant ainsi 50 Varroa pour chaque ruche. Les cadres sont replacés dans les ruches d'origine, et des cadres d'autres ruches sont prélevés. Le triplicat implique 150 Varroa pour chaque sous-espèce d'abeilles dans l'expérience d'observation.
Durant chaque période de l'observation, quatre événements sont recherchés :
L'examen des résultats (fig. 4) montre que 80% des abeilles africanisées ont une réaction d'auto-nettoyage dans les 30 secondes suivant le dépôt, contre seulement 58% des abeilles européennes. Cette réaction va décroissant au cours du temps, et n'est presque plus observable après 8 minutes chez les européennes, 10 minutes chez les africanisées.
Figure 15 : comportement de 150 abeilles de chaque sous-espèce, durant 8 minutes suivant le dépôt d'une fondatrice Varroa, et résultat de ce comportement. En ordonnée est indiqué le pourcentage de cas où est observé chaque type de comportement
L'allo-nettoyage est relativement faible durant la première minute après le dépôt, c'est à dire pendant que l'abeille est occupée à se nettoyer elle-même. Puis, incapable d'atteindre son but, l'abeille stimule ses congénères lors de contacts antennaires ; celles-ci s'approchent alors, et parcourent son corps de leurs antennes. Durant la seconde minute d'observation, les africanisées ont recours à ce comportement dans 57% des cas, alors que les européennes n'y ont recours que dans 44% des cas. Comme pour le comportement précédent, l'allo-nettoyage va disparaissant au cours du temps, et il est peu de cas où l'on peut encore l'observer à la fin des 8 minutes.
Le résultat de ce comportement hygiénique sur Varroa peut s'apprécier en nombre d'acariens changeant d'abeille. Sur 150 Varroa déposés, 57 ont changé d'abeille hôte dans les colonies africanisées, contre seulement 25 dans les colonies européennes. La majeure partie de ces changements a lieu dans la seconde minute d'observation. Le nombre de Varroa tombant des abeilles au fond des ruches, sous l'effet du comportement des abeilles, n'est que de 15 des 150 Varroa chez les africanisées, contre seulement 9 chez les européennes. Cette proportion reste très faible chez les deux sous-espèces.
Deux heures après ces dépôts, il apparaît que dans les colonies européennes, 139 Varroa sont demeurés sur les abeilles, 9 gisent au fond des ruches, 2 restent introuvables. Dans les colonies africanisées, 134 Varroa sont demeurés sur les abeilles, 10 gisent au fond des ruches, 6 restent introuvables. Seuls 8% des Varroa sont définitivement nettoyés par les européennes, contre 11% par les africanisées. Cette somme de résultats nous montre que les africanisées ont une réaction immédiate au dépôt du parasite, ce qui se traduit par un comportement de nettoyage beaucoup plus marqué que les européennes. Malgré cela, l'efficacité dans l'élimination reste très faible, chez les deux sous-espèces d'abeilles.
b. Mutilation des acariens :
Afin de confirmer cette faible efficacité du comportement d'épouillage, 150 Varroa ont été récoltés dans des ruches de chaque sous-espèce, à 3 reprises, pour être observés à la loupe binoculaire. Toute mutilation éventuelle, due au comportement des abeilles, est recherchée. Trois types de mutilations ont été distingués : absence d'une des pattes de la première paire ; absence du prétarse de la première paire de pattes ; présence de marques de morsures sur l'idiosome.
Figure 16 : proportion de Varroa mortes présentant un corps intact, ou des mutilations du prétarse de la première paire de pattes, de la première paire de pattes, ou du corps
L'examen des données montre que les mutilations sont détectées en proportions similaires sur le prétarse 1, la patte 1 et le corps. Il montre surtout que la grande majorité des fondatrices présentent un corps intact, tant chez les européennes (90.6%) que chez les africanisées (85.1%). Ces pourcentages, bien que significativement différents, restent très inférieurs aux 30% rapportés sur Apis mellifera et Apis cerana en Chine.
Malgré un comportement de nettoyage plus marqué chez les abeilles africanisées que chez les européennes, il est très peu probable que ce comportement d'épouillage des abeilles adultes interfère avec la dynamique des populations de Varroa.
4. Le nettoyage du couvain :
L'implication du comportement de nettoyage du couvain infesté dans la tolérance à Bacillus larvae et à Ascosphera apis est connue depuis fort longtemps, et il apparaîtrait peu surprenant de retrouver également un certain niveau d'implication dans la tolérance à Varroa. Afin de vérifier cette hypothèse, nous avons recouru à l'observation du devenir du couvain operculé, dans des conditions de forte infestation. La manipulation a été réalisée en novembre, c'est à dire à la période d'infestation maximale du couvain. Dans six colonies de force comparable (3 européennes et 3 africanisées), une zone de couvain de 140 cm2, bien pourvue en larves âgées, est repérée et marquée par des repères colorés. L'observation quotidienne de ces zones de couvain permet de marquer avec une précision de 12 heures la date d'operculation de chaque cellule.
D'après les expériences précédentes, nous savons que la durée d'operculation moyenne est de 11.6 jours. Durant les 10 jours suivant l'operculation, les cellules repérées sont examinées chaque jour. Pour celles qui ne sont plus operculées, c'est à dire qui ont été ouvertes par les abeilles, nous déterminons : 1) l'état vital de la larve ou la nymphe : celle-ci est évidemment morte si elle est absente de la cellule, ou présente mais avec des signes évidents de nécrose (aspect translucide, couleur grise ou noire) ou des signes de début de nettoyage par les abeilles (tête ou thorax manquants) ; 2) l'état d'infestation de la cellule : celle-ci est évidemment infestée si des Varroa de n'importe quel sexe et stade de développement sont présents sur la larve ou les parois ; ou si des accumulations fécales, de couleur blanc vif, sont visibles sur les parois de la cellule. Onze jours après l'operculation, toutes les cellules sont ouvertes, afin de déterminer si elles étaient infestées ou non. Au total 1 706 cellules de couvain d'européennes et 2 367 cellules de couvain d'africanisées ont ainsi été observées.
L'examen des résultats (fig. 6) fait apparaître une mortalité importante du couvain d'européennes : 7% du couvain est mort et nettoyé par les abeilles, contre seulement 1.5% chez les africanisées. Ceci doit probablement être rapproché du fait que Varroa est un important vecteur de bactéries et virus du couvain, et que la principale conséquence d'un taux d'infestation élevé est avant tout une forte mortalité du couvain.
Figure 17 : proportion de couvain nettoyé par les abeilles, durant les 10 jours suivant l'operculation : couvain mort et couvain vivant non infesté par rapport au couvain total ; couvain vivant infesté par rapport au couvain infesté
Il apparaît ensuite un taux élevé de couvain apparemment sain et apparemment non infesté nettoyé par les abeilles : au total, 24% chez les africanisées et 17% chez les européennes. Trois hypothèses pourraient expliquer ce qui peut apparaître comme un gaspillage : 1) malgré l'absence de signes évidents de maladies, le couvain concerné est détecté et nettoyé pendant la période d'incubation virale ou bactérienne ; 2) toujours malgré l'absence de signes évidents, le couvain a été infesté avant l'observation, donc nettoyé par les abeilles, mais les fondatrices Varroa sont déjà sorties au moment de l'observation. Cette hypothèse, pourtant, ne pourrait expliquer l'excès de nettoyage que durant les trois premiers jours, car après, les accumulations fécales ne peuvent laisser de doute ; 3) les abeilles détectent l'infestation dans une certaine zone du couvain, mais avec insuffisamment de précision, et n'ouvrent pas exactement les cellules infestées.
Enfin, il apparaît que les européennes nettoient environ 8% du couvain infesté, c'est à dire quatre fois moins que les africanisées, qui nettoient 32% du couvain infesté. Si l'on ajoute que le taux d'infestation moyen était deux fois moindre chez les abeilles africanisées que chez les européennes, ce qui signifie que le couvain infesté était près de deux fois plus difficile à trouver, alors apparaît toute l'efficacité du comportement de nettoyage du couvain. Il pourrait être objecté que le couvain est ouvert "au hasard", comme suggéré plus haut, mais ceci se traduirait par une quantité trois fois plus importante de couvain ouvert "par erreur" que de couvain ouvert à bon escient. L'on peut d'ores et déjà conclure que les abeilles africanisées détectent et nettoient un tiers du couvain infesté, quand les abeilles européennes n'en nettoient pas un dixième.
Des expériences complémentaires sont indispensables afin de préciser si l'ouverture excessive de couvain sain par les européennes résulte d'erreurs des abeilles. Le recours à la technique d'infestation artificielle du couvain par un nombre précis de fondatrices Varroa permettra de contrôler que le couvain nettoyé coïncide bien avec le couvain infesté.
5. Conclusions :
Dix-huit mois d'études au Mexique nous ont permis de tirer moult conclusions quant aux phénomènes de tolérance naturelle des abeilles à Varroa. Malgré l'éloignement du lieu de travail, ces études ne sont en rien déconnectées de la réalité de terrain de l'apiculture française, puisqu'elles visent à une parfaite connaissance des relations abeilles-Varroa, et ainsi mettre au point une technique de lutte efficace, durable, et respectueuse des abeilles et de leurs produits.
Nous savons maintenant que les abeilles africanisées du Mexique sont tolérantes à Varroa ; cette tolérance ne s'applique pas tout au long de l'année, puisqu'un développement non négligeable des populations de Varroa est suivi d'une diminution de ces populations. Contrairement à tous les autres cas de tolérance connus, la fertilité des fondatrices Varroa ne peut en rien expliquer notre cas de tolérance.
L'étude des facteurs de tolérance nous permet de conclure que le couvain d'abeilles africanisées est deux fois moins attractif pour Varroa que le couvain d'abeilles européennes ; ceci constitue une première voie de recherche majeure. Par contre, l'égalité de la durée d'operculation dans toutes les colonies observées semble confirmer combien la sélection de colonies présentant une courte durée d'operculation est vaine. De même, le comportement d'épouillage des abeilles africanisées, malgré son intensité est peu fructueux, et prédit un faible succès pour les recherches visant à sélectionner des abeilles présentant un comportement d'épouillage marqué. Enfin, le comportement de nettoyage du couvain infesté semble être de réelle efficacité chez les abeilles africanisées ; il constitue une seconde voie de recherche majeure.
6. Perspectives.
A l'heure actuelle, nous démarrons un nouveau programme de recherches, toujours au Mexique, dont la base continue d'être une comparaison entre abeilles européennes sensibles, et abeilles africanisées tolérantes. D'une durée de deux années, les objectifs de ce nouveau travail sont : 1) chercher les bases chimiques de l'attractivité du couvain ; 2) chercher les bases chimiques et comportementales du nettoyage du couvain infesté ; 3) prélever des échantillons d'abeilles tout au long du Mexique, afin de confirmer l'hypothèse (non développée ici) de couplage hybridation des abeilles / tolérance à Varroa ; 4) chercher les bases génétiques des facteurs de tolérance à Varroa. Ce dernier objectif, d'importance majeure, porte une envergure considérable, et dépassera clairement le cadre des deux années de notre programme actuel. Pourtant, il constitue très probablement l'avenir de la lutte contre Varroa jacobsoni et de la sauvegarde de nos abeilles.
Références bibliographiques principales :
Fries I, Huazhen W, Wei S & Jin CS (1996) Grooming behavior and damaged mites (Varroa jacobsoni) in Apis cerana cerana and Apis mellifera ligustica. Apidologie 27 : 3-11
Le Conte Y, Arnold G, Trouiller J, Masson C, Chappe B & Ourisson G (1989) Attraction of the parasitic mite Varroa to the drone larvae of honeybees by simple aliphatic esters. Science 245 : 638-639
Martin SJ (1995) Ontogenesis of the mite Varroa jacobsoni Oud, in drone brood of the honeybee Apis mellifera L. under natural conditions. Exp Appl Acarol 19 : 199-210
Peng YSC, Fang Y, Xu S & Ge L (1987a) The resistance mechanism in the asian honeybee Apis cerana Fabr. to an ectoparasitic mite Varroa jacobsoni Oud. J Invert Pathol 49 : 54-60
Haut de la page 