Abeilles européennes et abeilles africanisées au Mexique : la tolérance à Varroa jacobsoni

Par Rémy Vandame & Marc Colin (e-mail : remy.vandame@univ-lyon1.fr )
INRA - Station de Zoologie & Apidologie - 84914 Avignon cedex 9

L'extension de l'acarien parasite Varroa jacobsoni aux abeilles du monde entier a entraîné le démarrage de nombreux programmes de recherches. La majorité d'entre eux se sont focalisés sur des aspects de lutte contre Varroa, soit par l'utilisation d'acaricides de synthèse, soit par l'utilisation de produits alternatifs comme les huiles essentielles. D'autres programmes se sont toutefois appesantis sur des aspects plus fondamentaux, concernant la biologie de Varroa.

En 1988, l'utilisation du fluvalinate a semblé fournir un outil efficace et durable de lutte contre Varroa. Elles s'est dès lors généralisée, entraînant un abandon relatif des recherches fondamentales. Pourtant, les phénomènes récents de résistance de Varroa aux acaricides de synthèse ont montré combien était limitée l'utilisation de tels produits. Si de nouvelles molécules peuvent être utilisées aujourd'hui, leur durée d'utilisation est comptée, et le nombre de molécules efficaces est fort limité. Il est aujourd'hui clair que le contrôle chimique de Varroa, s'il peut apporter des solutions temporaires aux apiculteurs, ne constitue en aucun cas une solution durable.

Un tel constat suffit à justifier la poursuite de recherches fondamentales sur la biologie de Varroa, et sur les relations abeilles-Varroa. De telles recherches visent à exploiter les points sensibles du développement de Varroa, pour interférer avec le développement de l'acarien. Malgré leur lourdeur et le temps qu'elles demandent, seules ces recherches permettront d'aboutir à la découverte d'une technique de lutte contre Varroa, tout à la fois efficace, durable, et respectueuse des abeilles et de leurs produits.

Dans ce cadre de recherches fondamentales, nous avons entrepris un travail en collaboration avec le Colegio de Postgraduados, au Mexique. Dans ce pays, en effet, coexistent des abeilles africanisées, tolérantes à Varroa, et des abeilles européennes, sensibles à Varroa. Nous rapportons ici les résultats de nos travaux, à travers un article en trois parties.

Dans la première partie, nous présentons des données récemment acquises sur la biologie de Varroa, notamment sur son cycle de reproduction. Ces données ne nous sont pas propres, mais sont nécessaires à la compréhension des deux prochaines parties. Dans la seconde partie, nous analyserons les périodes et intensités auxquelles apparaît la tolérance des abeilles à Varroa. Dans la troisième partie, enfin, nous analyserons les divers facteurs expliquant la tolérance des abeilles africanisées à Varroa (fertilité des fondatrices, durée d'operculation, attractivité du couvain, épouillage, nettoyage du couvain infesté).

1. Généralités sur Varroa jacobsoni :

L'hôte d'origine de Varroa est l'abeille d'Asie Apis cerana, qui n'avait initialement pas de zone de contact avec l'abeille européenne Apis mellifera. Le développement de la transhumance des colonies d'abeilles a permis un contact artificiel entre les espèces Apis cerana et Apis mellifera, puis le passage de Varroa sur Apis mellifera. Ce changement d'hôte s'est sans doute produit au cours des années 40 ou 50. Dès lors, la parasitose a connu une extension de plus en plus rapide, au gré des transhumances et des échanges commerciaux, l'infestation de nouvelles colonies étant autorisée par la phorésie. Varroa était détecté dans l'ensemble des républiques soviétiques avant la fin des années 60, dans les Pays de l'est au début des années 70, en France en 1982. Parallèlement à cette progression, l'invasion des Amériques a été permise via le Japon par l'importation de reines.

Figure 1 : femelle Varroa adulte en vue ventrale (à gauche) et antérieure (à droite); mâle adulte en vue ventrale (en bas)

L'acarien Varroa jacobsoni est phorétique et ectoparasite obligé de l'abeille. "Phorétique" signifie qu'il se déplace d'une colonie à l'autre en étant transporté par les abeilles. "Ectoparasite obligé" signifie que c'est un parasite externe qui ne peut se développer chez d'autres hôtes que l'abeille. Il a été découvert par Jacobson, puis décrit en 1904 par le hollandais Oudemans. Le corps de la femelle Varroa adulte est nettement adapté au parasitisme et à la phorésie, puisqu'il est de forme ellipsoïdale, déprimé dorso-ventralement, et que les huit pattes sont terminées par une ventouse (voir figure 1). La femelle mesure environ 1 500 mm dans sa plus grande longueur, ce qui est très grand pour un acarien. Le mâle n'est pas adapté au parasitisme, puisque son corps est presque sphérique ; il ne dépasse guère 400 mm.

L'individu-clef du cycle de développement de Varroa est la femelle adulte, dorénavant nommée "fondatrice". Sa vie est rythmée par l'alternance entre la phase reproductive et la phase phorétique. Examinons les phénomènes majeurs marquant ces deux phases, tels qu'ils ont été décrits chez l'espèce Apis mellifera (voir figure 2, tout au long des descriptions).

2. Entrée des fondatrices dans le couvain :

La fondatrice se reproduit exclusivement dans une cellule de couvain, en général après une période phorétique. L'entrée dans le couvain doit intervenir à un âge de couvain bien précis, et constitue donc un passage critique dans la vie de Varroa. Entrer trop tôt dans le couvain signifie, pour la future fondatrice, un risque important d'être détectée et retirée par les abeilles avant l'operculation du couvain. Entrer trop tard est impossible, puisque le couvain est déjà operculé, c'est à dire hermétiquement fermé à toute entrée ou sortie.

Les fondatrices infestent le couvain d'ouvrières lorsque les larves pèsent plus de 100 mg, soit dans les 15 heures précédant l'operculation ; elles infestent le couvain de mâle lorsque les larves pèsent plus de 200 mg, soit dans les 45 heures précédant l'operculation. Ces âges larvaires correspondent tous à des larves au stade de développement suivant la quatrième mue larvaire, c'est à dire le stade de développement L5 (voir figure 2).

L'utilisation de cellules artificielles transparentes en éclairage infrarouge a permis de décrire avec précision le processus d'entrée dans une cellule de couvain (voir figure 3). Après s'être immergée dans la nourriture destinée à la larve d'abeille, la fondatrice reste immobile jusqu'au début de la nymphose, moment auquel débutera sa ponte.

Les facteurs provoquant et influençant l'entrée des Varroa phorétiques dans le couvain ne sont pas encore tous connus, loin s'en faut. L'attractivité chimique du couvain semble être le facteur essentiel provoquant l'infestation, ce qui a été prouvé par l'utilisation d'un olfactomètre (arène carrée, au centre de laquelle est disposé un Varroa, qui doit choisir entre aller vers un flux d'air pur et un flux d'air passé sur un groupe de larves de mâles d'abeilles).

Figure 2 : synchronisation des cycles de développement de l'abeille et de Varroa.
En bleu : développement de l'abeille (les chiffres indiquent le nombre de jours séparant de l'operculation)
En rouge : développement de la famille Varroa. La lettre w désigne la ponte d'un œuf

Des esters d'acide gras (comme le Methyl Palmitate ou l'Ethyl Palmitate), émis naturellement par les larves d'abeilles afin de provoquer l'operculation des cellules par les abeilles, ont ainsi montré une attractivité importante pour les Varroa. L'hypothèse est alors que les Varroa phorétiques se basent sur ces phéromones émises par la larve, afin de pénétrer dans le couvain au moment adéquat. Des expérimentations similaires n'ayant pas abouti aux mêmes résultats, cette hypothèse est encore controversée. Il est probable que d'autres groupes de molécules interviennent dans l'attractivité du couvain. De plus, des facteurs mécaniques ont certainement un rôle dans l'attractivité. Ainsi, la taille des cellules de couvain, ainsi que leur proéminence ou la distance entre la larve et le bord de la cellule influencent sensiblement l'infestation ; ces éléments pourraient expliquer en partie l'infestation plus élevée du couvain de mâle.

Figure 3 : processus d'entrée de la fondatrice Varroa dans la cellule (d'après Boot et al., 1994). Lorsqu'une abeille, portant une femelle Varroa phorétique, s'approche d'une cellule, l'acarien quitte l'abeille pour descendre sur l'opercule d'une cellule voisine, entrer dans la cellule, marcher sur la larve durant quelques secondes, puis se glisser lentement entre la larve et la paroi de la cellule. Ce processus dure 65 secondes

3. Ponte de la fondatrice :

Aussitôt après l'operculation de la cellule et pendant 36 heures, la larve entreprend de se nourrir, puis débute le tissage du cocon. Le premier repas de la larve constitue un signal pour la fondatrice Varroa, qui sort alors de sa phase de quiescence, monte sur la larve et se nourrit pour la première fois. Pendant le tissage du cocon, la fondatrice se déplace vivement sur la larve, afin d'éviter d'être écrasée contre la paroi de la cellule, tout en commençant à se nourrir et à déféquer çà et là.

Le cocon tissé, l'abeille entre dans un stade prénymphal immobile, pendant lequel la fondatrice construit une accumulation fécale (AF ; voir figure 4). Elle parcourt la paroi de la cellule avant de choisir un emplacement pour déféquer ; pour les défécations suivantes, elle reviendra au même emplacement. Dans la poursuite du développement de la descendance Varroa, cette AF revêtira une grande importance, tant pour la fondatrice que pour ses descendants. Durant la métamorphose, les mouvements de l'abeille tendent à éloigner la fondatrice de l'AF, mais celle-ci parvient toujours à y revenir, ce qui lui permet de ne pas quitter la zone postérieure de la cellule, où elle doit se trouver pour pondre.

Après s'être nourrie sur l'abeille, la fondatrice Varroa pond pour la première fois, 70 heures après l'operculation (voir figure 2). La fondatrice reste immobile pendant une minute, tout en tâtant la paroi de la cellule avec sa première paire de pattes. Lorsque son premier œuf émerge par l'orifice génital situé près de la plaque génitoventrale, la fondatrice le maintient contre la paroi de la cellule durant une dizaine de minutes, à l'aide de ses deux premières paires de pattes. Ceci permettra au jeune Varroa d'avoir les pattes orientées vers le substrat et de marcher immédiatement à l'éclosion de l'œuf. Au maximum, 6 œufs seront pondus de cette manière, à un intervalle d'environ 30 heures.

4. Développement et accouplement de la descendance Varroa :

	Dépôt du premier et second œufs.
	Site de l'accumulation fécale.
	Vue latérale de la prénymphe. En rayé : zone de contact avec la paroi. En grisé : excréments de l'abeille.
	Vue latérale de la jeune nymphe. Astérisque : site de nourrissement.

Figure 4 : occupation spatiale de la cellule de couvain par la fondatrice Varroa (d'après Donzé et al., 1994)

Quelques heures après la ponte, une larve de Varroa devient apparente à l'intérieur de l'œuf. Cette larve devient successivement protonymphe (la femelle a la corps sphérique et de petite taille), deutonymphe (la femelle a le corps typiquement ellipsoïdal et aplati de l'adulte, mais reste de couleur blanche), puis adulte. La jeune femelle adulte a un corps marron clair, tandis que la femelle âgée de plus de 24 heures a le corps marron foncé. La deutonymphe et l'adulte mâle ressemblent à la protonymphe femelle, mais s'en distinguent par un corps plus anguleux, moins gros, et de couleur légèrement verte. L'ensemble du développement dure environ 130 heures pour une femelle, 150 heures pour un mâle (voir figure 2). Ce développement est nettement affecté par une mortalité juvénile importante, notamment au niveau des deutonymphes. En moyenne, seules 1.45 femelles atteindront l'âge adulte dans une cellule d'ouvrière, contre 2.2 dans une cellule de mâle.

Figure 5 (d'après Fries et al., 1994) : évolutions de la population de Varroa d'une ruche, en nombre d'individus, durant 1825 jours (5 ans). Au jour 0 (début avril), la population est de 10 individus

Lorsque la cellule n'est infestée que par une seule fondatrice, l'accouplement a nécessairement lieu entre le mâle et ses sœurs, et est donc consanguin. Il a presque toujours lieu auprès de l'AF, qui montre alors son importance en tant que lieu de rendez-vous. Le mâle s'accouple avec la première femelle, dès que celle-ci a atteint la maturité. L'accouplement peut être répété jusqu'à 9 fois. Lorsque la seconde fille atteint la maturité, le mâle délaisse aussitôt la première fille pour s'accoupler avec la seconde. Si une troisième femelle atteint la maturité, le même scénario est répété.

Contrairement à ce qui était supposé encore récemment, une femelle Varroa ne peut être fécondée que dans la cellule où elle naît. Par la suite, une partie de son appareil génital régresse, ce qui prévient tout accouplement. Dans les cellules où le mâle meurt avant l'accouplement, les femelles resteront irréversiblement stériles et infécondes ; ceci peut atteindre 10% à 46% des cellules.

5. Sortie et dissémination des Varroa :

Au moment où émerge l'abeille, une grande partie de la descendance Varroa demeure dans la cellule. Les filles adultes fécondées, dès leur sortie de la cellule, cherchent à monter sur une abeille, et deviennent ainsi phorétiques. Les filles immatures et le mâle, ne possédant pas l'appareil buccal nécessaire à percer les téguments des abeilles, survivront très peu de temps à l'émergence de l'abeille.

Les femelles Varroa montrent une préférence nette pour les abeilles nourrices, les plus susceptibles de s'approcher du couvain, offrant ainsi plus d'opportunités aux acariens d'entrer dans le couvain. Les autres Varroa, phorétiques d'abeilles butineuses, constituent le facteur essentiel de la dissémination de l'espèce, profitant de la dérive des butineuses et du pillage pour envahir de nouvelles colonies. De cette manière, lors d'une journée de forte activité, jusqu'à 70 Varroa peuvent ainsi arriver chaque jour dans une colonie.

Le nombre de cycles de reproduction parcourus par une femelle Varroa fait encore l'objet de discussions. En conditions artificielles, il a pu être montré qu'une fondatrice pouvait parcourir jusqu'à sept cycles, engendrant ainsi 35 descendants potentiels. Ce nombre de cycles parcouru est cependant plus faible en conditions naturelles, puisque seules 30% des fondatrices réalisent un premier cycle reproducteur, 21% un second cycle et 14% un troisième cycle.

6. A l'échelle de la population :

Voyons finalement la dynamique annuelle de la population des Varroa d'une colonie. Pour évaluer le nombre de Varroa d'une colonie sans avoir recours aux acaricides, il est possible de faire une extrapolation à partir de la mortalité hebdomadaire, mais les résultats ne sont pas très fiables. Il est plus fiable, mais aussi plus laborieux, de prélever des échantillons de couvain et d'abeilles, afin de déterminer le taux d'infestation, et d'extrapoler à l'ensemble de la colonie.

De nombreuses études ont ainsi montré les évolutions annuelles du nombre de Varroa par colonie. Il en est une qui a récemment débouché sur un modèle de dynamique des populations de Varroa. Un tel modèle, que nous présentons ici, permet de déterminer le développement standard de la population. La situation initiale considérée par le modèle est une population de 10 Varroa dans la ruche (voir figure 5).

Les cycles de couvain successifs permettent l'accroissement très rapide de cette population : il ne faut pas plus de 5 années aux 10 Varroa initiaux pour engendrer une population dépassant les 15 000 individus. Le poids individuel d'une fondatrice Varroa avoisinant 450 µg, le poids de la population Varroa est alors de 6.75 g, soit un millième du poids total des abeilles d'une colonie.

Il faut bien noter ici que le modèle est basé sur des conditions de climat nordique, entraînant un arrêt de ponte de 6 mois, et une réduction de 50% de la population. En climat tempéré, et notamment en climat méditerranéen, il n'y a en aucun cas d'arrêt de ponte aussi long, ce qui entraîne un développement encore plus rapide de la population. Ceci montre l'importance que peut prendre l'hivernage de colonies en zones froides.

La population maximale de Varroa hébergée par une colonie d'abeilles est éminemment variable selon les pays considérés. En France, les maladies associées à Varroa, font qu'une colonie d'abeilles est souvent morte avant que la population de Varroa n'ait atteint 6 000 à 8 000 individus, seuil dépassé dès la quatrième année, selon le modèle. Mais la population peut atteindre des seuils beaucoup plus élevés dans les pays où les atteintes virales sont moins violentes : des observations rapportent des colonies hébergeant 20 000 Varroa en Allemagne, voire 42 000 Varroa en Grande-Bretagne.

Ces dernières données reflètent le fait que l'acarien n'est pas pathogène de par sa simple présence. Si sous nos latitudes, les colonies d'abeilles meurent de la présence de seulement 6 000 à 8 000 Varroa, c'est qu'en fait Varroa est pathogène essentiellement de par les maladies virales ou bactériennes qu'il active ou qu'il transmet d'une colonie à l'autre.

Nota bene : la synthèse bibliographique présentée ici, ainsi que les données qui seront présentées dans les deux prochaines parties de cet article, ont fait l'objet d'une thèse de doctorat présentée par Rémy Vandame, en décembre 1996, à l'Université de Lyon. Cette thèse a donné lieu à un document de 120 pages, qui intéressera tous ceux qui souhaitent approfondir le sujet, et qui est disponible auprès de l'auteur (Rémy Vandame - Route de Malval - 69670 Vaugneray), contre une participation de 100F.

Références bibliographiques principales :

Boot WJ, Beetsma J & Calis JNM (1994) Behaviour of Varroa mites invading honey bee brood cells. Exp Appl Acarol 18 : 371-379.

Donzé G & Guérin PM (1994) Behavioral attributes and parental care of Varroa mites parasitizing honey bee brood. Behav Ecol Sociobiol 34 : 305-319.

Fries I, Camazine S & Sneyd J (1994) Population dynamics of Varroa jacobsoni : a model and a review. Bee World 75 : 5-28.

Martin SJ (1994) Ontogenesis of the mite Varroa jacobsoni in worker brood of the honey bee Apis mellifera under natural conditions. Exp Appl Acarol 18 : 87-100

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